L’allevamento dei piccoli ruminanti è vitale per i piccoli proprietari nei paesi in via di sviluppo ed è essenziale per la sostenibilità dei sistemi di allevamento in condizioni climatiche avverse (Gilbert et al., 2018), in quanto fornisce sicurezza alimentare e occupazione (Robinson et al., 2011). Quelli che si ritrovano nelle zone aride (Marino et al., 2016) rappresentano il 56% della popolazione mondiale di ruminanti domestici. Il fatto che queste specie si ritrovino e si adattino ad ambienti diversi (Fariello et al., 2014, Stella et al., 2018) significa che lo studio della loro fisiologia e genetica potrebbe essere utilizzato per comprendere le vie utilizzate per adattarsi alle condizioni climatiche avverse e ai fattori di stress. Gli animali sono sottoposti a stress in tutte le tipologie di sistemi di produzione.

Thorton et al. (2021) stimano un futuro aumento del rischio di stress da caldo estremo (HS) negli animali domestici a causa del cambiamento climatico antropogenico, specialmente ai tropici. Lo stress da calore è uno dei principali fattori che colpiscono gli animali d’allevamento (Rashamol & Sejian, 2018), ma può influire anche sulla presenza di agenti patogeni (de la Rocque et al., 2008) e, quindi, sulla prevalenza di una patologia (Collier & Gebremedhin, 2015), così come può influire sulla quantità (Hancock et al., 2010) e sulla qualità della dieta (Berauer et al., 2020). I fattori climatici che possono causare HS includono la temperatura dell’aria, l’umidità relativa, la radiazione solare e la velocità del vento.

Il modo in cui l’organismo riesce a rispondere allo stress determina se l’animale rimane sano e produttivo (Romero et al., 2015). Questa risposta può avvenire a diversi livelli, ad esempio a livello comportamentale, fisiologico, cellulare o molecolare. Per capire come lo stress colpisce un organismo, è necessario comprendere come la risposta possa essere influenzata da diversi fattori complessi e sovrapponibili. L’HS acuto si verifica quando la temperatura ambientale aumenta rapidamente e si mantiene per un periodo di tempo prolungato (giorni o settimane), portando a stress cronico. Questo a sua volta può essere costante (continuo) o ciclico quando c’è un periodo limitato di esposizione al calore (ad esempio, a metà giornata) con temperature più confortevoli nel restante periodo.

In generale, lo stress ha tre componenti (Levine, 2005), (i) il fattore causa di stress viene percepito e valutato (Collier e Gebremedhin, 2015) attraverso una serie di recettori, inclusi i termocettori, (ii) viene elaborato e (iii) viene formulata una risposta allo stress. Queste componenti interagiscono mentre l’animale tenta di ripristinare l’omeostasi (tramite cicli di feedback) utilizzando adattamenti comportamentali e fisiologici. Dopo la percezione, la risposta allo stress viene avviata dal sistema simpatico adreno-midollare (SAM). Ciò fa sì che ci sia un rapido adattamento fisiologico (Chen et al., 2018), con il rilascio di catecolamine dalla midollare della surrenale. L’asse ipotalamo-ipofisi-surrene (HPA) è coinvolto nella fase successiva, che avvia la risposta neuroendocrina allo stress. Questa è mediata dalla corteccia della surrenale attraverso il rilascio di glucocorticoidi. La risposta si genera nell’ipotalamo, con il rilascio di corticotropin-releasing hormon (CRH) e di vasopressina. Gli effetti a breve termine e le risposte rapide sono mediate dall’attivazione del SAM, mentre gli effetti a breve e lungo termine sono mediati dall’asse HPA (Tank & Lee Wong, 2015). Le azioni cooperative e/o sequenziali di SAM e HPA interagiscono a diversi livelli (Godoy et al., 2018), e se combinate con il segnale pro-infiammatorio, alterano l’eccitabilità cellulare e la plasticità sinaptica e neuronale. Collier et al. (2008), lavorando con i bovini, hanno dimostrato che questa risposta endocrina ha un impatto sull’espressione genica, in quanto la risposta all’HS è un fenomeno che coinvolge tutto il corpo con componenti intracellulari, tissutali e sistemiche.

La risposta allo stress può promuovere cambiamenti metabolici nel tentativo di mantenere l’omeostasi. Questi includono la mobilizzazione dell’energia e della riserva di acqua e la diminuzione dell’attività dei sistemi digerente e riproduttore, nonché l’attivazione del sistema immunitario. Le alterazioni della funzione immunitaria possono provocare un aumento della suscettibilità alle malattie e una diminuzione dell’ingestione di cibo, influenzando così la produzione e la riproduzione (Nardone et al., 2010). La risposta non è sempre lineare. Gli studi hanno dimostrato che una lieve esposizione a fattori di stress può suscitare una risposta adattativa che aumenta le difese cellulari (ormesi) e protegge l’organismo (Berry III & López-Martínez, 2020). Questo, a sua volta, è accompagnato da un miglioramento delle prestazioni. Comprendere la relazione tra HS e produzione/riproduzione è quindi fondamentale per ottenere un guadagno economico. Queste modifiche fisiologiche e comportamentali, mediate da queste reazioni corpo-cervello, consentono l’adattamento e la sopravvivenza (Godoy et al., 2018). Gli effetti a breve e a lungo termine nel cervello sono indotti dalla risposta allo stress, attraverso meccanismi genomici, non genomici ed epigenetici.

Il modo in cui un animale risponde può dipendere dalla differente espressione dei geni che controllano le risposte fisiologiche (Kumar et al., 2018). La risposta dell’animale cerca di minimizzare gli effetti dell’HS sulle funzioni cellulari. Per questo, l’espressione genica è fondamentale. In corso di HS, la stimolazione delle vie di trasduzione del segnale aumenta, alterando l’espressione genica in diversi sistemi. Questi sistemi includono la risposta endocrina, come descritto sopra, così come la produzione di energia/metabolismo, l’equilibrio dei metaboliti minerali, idrici ed ematici, i classici geni/chaperoni delle proteine da shock termico, la degradazione delle proteine/turnover/riparazione del DNA, lo stress ossidativo e la riparazione cellulare, nonché la regolazione della trascrizione (Tabella 1). Ad esempio Paim et al. (2022) hanno messo a confronto tre gruppi di pecore: pecore con vello peloso provenienti da climi caldi, pecore con vello lanoso provenienti da climi caldi e pecore con vello lanoso provenienti da climi freddi, e hanno trovato marcatori significativi per la produzione, il metabolismo, la risposta allo stress e le funzioni del ciclo cellulare. Q

Questa review esamina vari aspetti dell’HS nei piccoli ruminanti e i geni che li controllano. In particolare passa in rassegna le vie fisiche, fisiologiche, metaboliche, genetiche e i geni (N=126) che influenzano la risposta allo stress da calore nelle pecore e nelle capre. In queste analisi erano frequenti le funzioni molecolari (N=304) legate all’attività di citochine, fattori di crescita, ormoni e dell’ATPasi, così come le binding proteins, l’ATP, il DNA e gli ioni metallici. Per quanto riguarda i processi biologici (N=1803), sono apparse importanti l’espressione e la regolazione genica, la differenziazione cellulare, i processi apoptotici, le vie delle citochine e le risposte infiammatorie. I processi biologici erano incentrati su regolazione, positivo/negativo, cellula, segnali, processi, proteine e vie, mentre le funzioni molecolari includevano legame, DNA/RNA, proteine, fattori e attività.

Relativamente ai tratti fisici sono diverse le caratteristiche morfologiche coinvolte nell’adattamento ai cambiamenti climatici, ed includono ad esempio le dimensioni e la forma del corpo, il tipo e il colore del pelo/lana, la struttura ed il colore della pelle, le appendici, così come la presenza di groppa/coda grassa (McManus et al., 2020a).

Sotto HS, gli animali possono cambiare il loro comportamento (Shilja et al., 2016) come cercare l’ombra (Solórzano-Montilla et al., 2018), ridurre l’attività, nutrirsi nelle ore più fresche della giornata (Machado et al., 2019), stare più vicini gli uni agli altri (Silanikove, 2000a). Altri adattamenti come la riduzione dell’assunzione di cibo possono influenzare i sistemi di produzione (Attia, 2016), causando una riduzione dei tempi di ruminazione e dell’appetito (Silanikove, 1992).  Oltre alle alterazioni comportamentali, ci possono essere, inoltre, alterazioni compensatorie fisiologiche e metaboliche che possono includere: aumento della temperatura corporea e della pelle, alterazioni delle funzioni endocrine e riproduttive, reazioni enzimatiche e livelli circolatori di cortisolo e corticosterone (Bernabucci et al., 2010; Gaughan et al., 2015) e immunità depressa.

Diverse risposte neuroendocrine sono indotte dallo stress da calore nell’animale. Come affermato in precedenza, questi includono l’attivazione degli assi ormonali e il rilascio di ormoni tropici. Questi, a loro volta, mediano risposte adattive e comportamentali. Un calo degli ormoni anabolici e un aumento degli ormoni catabolici (Binsiya et al., 2017) sono le principali alterazioni osservate nell’HS. Gli effetti fisiologici dell’HS sono meglio compresi di quelli molecolari e genetici. La risposta HS fa parte di una rete genica coordinata attraverso vari sistemi (Collier et al., 2008) e mira a ridurre al minimo gli effetti dell’ambiente termico sulle funzioni cellulari.

La ricerca sulla genomica funzionale fornisce nuove informazioni sugli impatti dell’HS sulla produzione animale. Gli animali che sono geneticamente superiori possono essere selezionati attraverso l’identificazione di geni che sono sovraregolati o sottoregolati durante l’HS. Poiché i tratti di adattamento sono complessi, i geni che li controllano sono molti e comunemente raggruppati in base alla funzione genica o ai profili di espressione genica comuni.

Dunque è evidente come la risposta dell’animale allo stress da caldo sia molto complessa e questa review può contribuire a comprenderla meglio e ad aiutare i gruppi di ricerca scientifica a delineare nuovi studi per lo sviluppo di strategie e di metodi utili a realizzare sistemi di allevamento animale più sostenibili. L’aumento dello stress da calore dovuto al cambiamento climatico determinerà, infatti, notevoli modifiche nella produzione ovina e caprina, ed il mantenimento della biodiversità (Han et al., 2014) sarà fondamentale per il futuro dei sistemi agricoli, così come le conoscenze sull’adattamento delle singole specie e razze. I sistemi di produzione zootecnica sostenibili per garantire la sicurezza alimentare e la produttività necessitano pertanto di un cambio di paradigma per soddisfare le esigenze della crescente popolazione umana.

Il presente articolo è tratto dal lavoro pubblicato su ScienceDirect ed intitolato “Response to heat stress for small ruminants: Physiological and genetic aspects“, di Concepta M. McManus, Carolina Madeira Lucci, Andrea Queiroz Maranhão, Daniel Pimentel, Felipe Pimentel, Samuel Rezende Paiva. Livestock Science Volume 263, September 2022, 105028.